在《谦逊的驳斥》一文中，主教霍尔指控弥尔顿旨在钓取文名，并炫耀其能力和背景，以赢取“一位富孀”或其他报酬。在《自辩》一文中，弥尔顿嘲讽这种想法，反之，他曾自称“生长在富裕之家”，不需任何富孀，并主张“谨慎而态度优雅的男士会选择小康、清白之家的女孩，而不会选择富孀为妻”。英国进入内战时（1642年），弥尔顿也完成了婚姻大事（1643年）。
他不曾加入国会的军队，而且王军逼近伦敦时（1642年11月12日），曾写过一首十四行诗，劝请王军统帅像亚历山大大帝保护诗人品达一样，保护诗人的家乡及其安全，而且允诺将写诗赞扬“他们这种温和的行动”。不过，王军终被逐退，弥尔顿的小屋也告无碍，可以接待其妻。
他在牛津郡的森林山（Forest Hill in Oxfordshire）与玛丽·鲍威尔（Mary Powell）结识，其父是当地的和平法官。这位理查德·鲍威尔（Richard Powell）远在1627年，曾欠当时在剑桥的弥尔顿500镑的债，其后虽恩减为312镑，仍未偿还。显然，诗人曾在1643年5月至6月在鲍威尔家逗留了一个月——究竟为收债或为娶妻而去，则不得而知。弥尔顿或许觉得34岁该是结婚生子的时候了，而玛丽年仅17岁，显然是他所要的处女。回到伦敦时，弥尔顿身边已有一个妻子，这很使他的外甥感到意外。
快乐不是持久的。弥尔顿的外甥讨厌玛丽，视她为闯入的第三者。玛丽讨厌弥尔顿的书，想念自己的母亲及在森林山享有的“许多友伴和快乐，跳舞等等”。奥布里（Aubrey）说：“她经常会听到弥尔顿的外甥挨揍痛哭的声音。”弥尔顿发现玛丽常识太少，而且只有一些保皇派的观念，于是又回到。其后他曾提到一位“喑哑无思想的伙伴”，并痛心于“一个男人发现他竟与粗俗及迟钝的偶像紧紧地结合，而且在这个甜蜜与快乐的社会里，他却必须把她当作相依为命的伙伴”。据传，玛丽拒绝与他圆房。一个月后，她要求给予假期返回娘家省亲。他表示同意，相信她会回来，但她这一离开就不再返回。他写信给她，她置之不理。由于找不到其他宣泄感情的方式，他提笔写下《离婚的原理和规矩》（The Doctrine and Discipline of Divorce），并匿名予以出版（1643年8月）。他将之献给“英国国会与宗教大会”——威斯敏斯特宗教大会，当时该宗教集会正在进行长老会的忏悔仪式。他请求国会免除传统的婚姻束缚，如有与人通奸以外的正当理由也应准许离婚，以示改革。他提议：
由于本质上无可改变的理由而使两者的心理彼此嫌恶、不合或矛盾，而阻碍或可能会阻碍结合的主要利益，即阻碍互相安慰和安宁者，就比天生冷淡更有理由离婚，特别是无子或两相同意，都应认为有理由离婚。
他引述《申命记》第24章第1节犹太旧法：“当男人娶了一个太太，结果她却发现在他的眼中她并不受宠，因为他发现她有些不干净，那么他就有权写一纸休书，把它放在她手里，并把她赶出家门。”耶稣显然摈弃这段摩西律法：“有人说，谁想离弃自己的妻子，即可给她一纸休书了事；但是我要告诉你们，除了与人通奸的理由外，谁要休离其妻，只有使她犯了通奸罪而已。”（《马太福音》第5章第3132节）弥尔顿辩称：“耶稣的话不能照字面解释。”并不断公然宣称，他一点也未改变摩西法的原意。他努力使其广泛的解释可以适用于他的案例，甚至要证明不能作“适当和投机的谈话”，离婚也是适当的：因为“不适当和有缺陷的反婚姻心理”能使婚姻生活“较之寂寞的独居，情况更为恶劣”，这种情况，等于活人与死尸结合在一起。
这本小书畅销一时，因为它受到普遍反对。弥尔顿于1644年2月出版第二版，滔滔雄辩，又增大其篇幅，并大胆署名于上。在《四弦琴》（“Tetrachordon”）和较轻松的《惩罚鞭》（“Colasterion”）两篇文章（均发表于1645年3月4日）中，他颇引经据典答复其批评者，尽情使用其丰富的骂人词汇来攻击他们——傻瓜、猪、野猪、大鼻子、无脑的恳求人、无耻的笨蛋、奇怪和恶臭的蠢货。弥尔顿在一页内，其文笔可以突然从文艺的天堂跃入粗俗的深渊。
由于无法获得国会的同意修改离婚法律，他决定反抗法律另娶妻子，他希望娶戴维斯小姐。除了知道她曾拒绝与他结婚外，对她我们一无所知。这件事传到玛丽·鲍威尔耳中时，她决定不管结果是好是坏，乘着还未太晚，要挽回丈夫的心意。有一天，在弥尔顿拜访一位朋友时，她突然出现在他面前，跪了下来，请求重修旧好。他迟疑了一下。朋友也代她求情，他终于同意重新开始。现在他与妻、父及学生一起迁到巴比肯街（Barbican Street）的一所大房子里。不久，玛丽双亲由于保皇派的失败而陷于贫苦困境，也来和诗人同住，因而使这个家庭可能走向疯狂或哲学的超脱。1646年，这个家庭又增加一个人——弥尔顿的第一个孩子安妮。理查德·鲍威尔的逝世（7月）缓和了一团糟的情况，而老约翰·弥尔顿也于次年3月结束了其漫长光荣的生命。诗人继承了在伦敦的两三间房子、一些现金，或许还有一些乡间的房地产。1647年，他解散了学校，带领妻、女及两位外甥移居海荷本街（High Holborn Street）。1648年他的第二个女儿玛丽又出生了。
