1639年，弥尔顿寄居在伦敦圣布莱德教堂院落（St.Bride’s Churchyard）中的单身公寓里，做外甥的家庭教师。一年后，他与他们一起移居艾德斯门街（Alders gate Street）。在那里（1643年），他招收更多的10到16岁的学生，供应食宿并加以教育，赚取微薄的收入聊补其父津贴的不足。在《致哈特利布先生》的信中，他建立对教育的主张。他为教育下了有力的定义：“我所谓的完整、充实的教育，是指教人备有恰当、富于技巧和高尚的完成其公私、和战任务的功能而言。”教师的第一个任务是培养学生的德行，克服人类天生的邪性（原罪）。弥尔顿觉得，最佳的办法是给成长中的心灵适当地灌输对全知全能的上帝的强烈信仰，并通过严格的纪律使之习于自制。他以身作则，在学生面前树立“努力研读和节食”的典型，几乎没有一天“欢乐和享受”。除宗教和道德外，还应教以希腊和拉丁古典文学，弥尔顿不但把它们当作文学的范本，还当作自然科学、地理、历史、法律、道德、生理、医学、农学、建筑学、诗歌、哲学、神学的教育工具。而且，弥尔顿计划使其学生了解当时科学和历史的一些文献，以及某些应用艺术。他希望把猎人、航海家、园艺家、解剖家、工程师、建筑师带进教室中，由他们代传各家最近的技术新知。在音乐和戏剧课程方面他也分配了不少时间，而且每天有一个半小时做体操和军事教育。“每到春天”，其学生会“随着小心沉静的导游到本国各处旅行、学习和观察”，他们会“短期加入海军，学习航海技术和海战”。最后，年过23岁的，即可到国外旅行游学。这是很辛苦的课程，我们找不到弥尔顿学校完全照课程进行的证据，但假如其学生具有他的部分热情和勤劳，这些课程很可能被实行。
他不时梦想发展一所足以与柏拉图和亚里士多德媲美的学院，但其精神终被当时的大事吸引。长期国会的集会（1640年）是其生命中的转折点，这几乎可以说是一种从诗歌与学界转向政治和改革的剧烈转变。12月11日，有几个朋友参与的清教徒“枝干党”（Root and Branch Party），向国会提出奇异的请愿书，签署者达1.5万人之多（或许包括弥尔顿在内），要求消灭英国教会中的主教阶级。艾希特主教霍尔（Joseph Hall）提出《对国会最高法庭的谦逊忠告》（“An Humble Remonstrance to the High Court of Parliament”，1641年1月）一文作为反击，辩称主教制度来自“圣使徒时代……一直未曾间断……而传之至今”。五位长老会牧师一同执笔提出《对一个谦逊忠告的答复》（“An Answer to an Humble Remonstrance”，1641年3月），他们署名为“Smectymnuus”，是其缩写字母并成的假名。霍尔及其他主教又提出答复，最后平民院通过了请愿提案，贵族院却予否决。此项争论在圣坛上、报纸上、国会中沸腾一时，弥尔顿也写了90页的《关于英国教会纪律的改革》（Of Reformation Touching Church Discipline in England，1641年6月）一书，提出其意见。
他使用强烈而令人为之屏息的句子，有时连续可达半页，把教会的腐化归纳为两个原因：保留天主教仪式，主教任命圣职的专权。他轻视“这些无聊的仪式，我们加以保留作为返回罗马天主教的危险保证，而且那仅成为……高级圣职铺张奢华的插曲而已”。主教们采用的礼拜仪式，暗中已等于返回天主教——这显然是在攻击已被封为红衣主教的大主教劳德。弥尔顿驳斥詹姆士一世和查理一世的主张，即所谓主教的存在对教会当局和王国组织确有必要。他呼吁苏格兰长老会教徒继续其反对主教制度之战，而且诉求三位一体的神只能为正义服务：
你这个三位一体的神，看看你那个几乎精疲力竭、日薄西山的可怜教会，别因而使它成为纠缠不休的狼群的猎物，它们在等待和垂涎直到吞尽你的柔顺的羊群为止；还有这些野猪闯入了你的葡萄园，它们污浊的蹄印烙在你的仆从的灵魂上。哦！别让它们策划可恨的阴谋，现在它们就站在无底深渊的出口，等待着看门人开门放出那些可怕的蝗虫和蝎子，要使我们永远陷入黑暗地狱的乌云中，让我们永远看不到你那像阳光似的真理，永远不敢希望可喜的黎明会来临，更永远听不到早晨的鸟啼呢喃。
他在结论中主张高级教会（High Church Party）党徒尽下地狱：
但是，他们……破坏、减少真正的信仰，虽则他们那不幸并受奴役的国家热望着高度尊严、规律及奖励，他们在此生可耻的生命结束后（他们的生命由上帝赐予），该永远地打下最黑暗最深的地狱，在那里，受到最轻蔑的对待，受到其他罪人的践踏藐视，而且在他们痛苦的受折磨中，降临其上的是叫骂和兽性的专制统治，被当作奴隶和黑奴，再无其他较好的待遇。他们将永远无法改变这种恶劣环境，永远是地狱中最卑劣、最低级、最受摒斥、最受糟蹋蹂躏的附庸。
霍尔主教答复并斥骂“Smectymnuus”的主张时，弥尔顿却强烈地支持这些主张，强烈到可能动摇了这位65岁的高级僧侣的圣职。《对忠告者答辩“Smectymnuus”的谴责》（The Animadversions upon the Remonstrant’s Defence against Smectymnuus）于1641年7月匿名出版了。在序言中，弥尔顿为其措辞猛烈辩护：
要使任何恶名昭彰的敌人去认识和相信（承认）真理及其国家的安宁，特别是针对那些自负具有口若悬河、打动人心的影响者……用较粗暴的言辞，不取基督的柔顺来加以对付，或揭发其洒满自己的圣水的傲性，似乎并无不可。
主教与其子卷土重来，又发表了《谦逊的驳斥》（“A Modest Confutation”，约1642年1月）一文，使用愤怒的火辣辣的言辞，攻击《谴责》一文。弥尔顿写《反击谦逊驳斥的自辩》（“An Apology against a Modest Confutation”，约4月）一文加以答辩。他进一步强烈地指责那个主教，他攻击指称他曾被剑桥“开除”（vomited）的控诉是“信口雌黄”，他告诉世人，耶稣学院的研究员在他毕业时曾邀请他留校共同研究；他一再确认他虽受人指责，坚贞犹在：
虽然基督教所能教我的不多，我自己原有的某些天生脾性及学自最高贵哲学的道德规律，已足够令我鄙视远较妓院更无耻的行径。但鉴于《圣经》的道理揭示了贞洁和高度神秘……明示“人人为上帝，上帝为人人”，因而我自思，假如圣保罗称为男人光荣之所在的女人失了贞，发生了丑事或不名誉，那么被视为是神的偶像与光荣的男人如有同样情形，应该……是更加的可耻和不名誉，这样他不但是侮辱完整男性的躯体，而且有辱寄托于女人身上的光荣，最恶劣的是，有辱寄托于其身上的上帝的偶像与光荣。
因此，弥尔顿痛心于许多古典诗人的无德，扬弃他们，而赞许但丁和彼特拉克：
因为他们从不写作不名誉的作品，所写的诗篇尽以表彰荣誉为能事，要展示高贵纯洁的情操，绝无僭越失德之处。而很快地我就确信，一个不肯打击自己写好诗的希望的人……他本人就是一首纯真的好诗。所谓好诗，即最佳、最荣誉事物的组合和模型，即除非他自己有那类值得歌颂的经验，他就不会高声歌颂英雄或著名的城市。
写完这篇示范文章后，弥尔顿进而讽刺主教的软鞋和双脚只会送“恶臭到天堂”。假如有人指责这类言辞似与神学无关，他就以“最佳修辞家的规矩”与路德的榜样作辩护，他还提醒读者，“耶稣自己，谈到不良的传统时，也毫不顾忌地提到粪便和排泄物”。
这次拙劣无味的争论谈得已经够多了，之所以引述了这么多，是因为从中可以看出弥尔顿的个性和当时的风气，也因在无聊的嘲骂、文法的混战及冗长的句子当中，可发现像弥尔顿诗歌那样高雅流畅、如琴声般悠扬的散文。同时（1642年3月），他署本名发表了较为普遍、不指特定人的文章《呼吁反对教会政府主教制度的理由》（“The Reason of Church Government Urged against Prelaty”）——这些主教粗暴的枷锁，在其宗教裁判及其残暴的愚拙行为下，根本不会使自由和高贵的机智（智慧）欣欣向荣。他承认道德和社会纪律的必要性。事实上，他认为纪律的兴衰是国家兴亡的关键：
在整个人生中，世界上没有比纪律更庄严、更重要的事。难道还需要举证说明吗？凡是研究国事的人……都会同意，文明社会的兴衰、人类历史演进及转变，都沿着纪律的轴心前后移动……在此生中，不同世俗或神圣的任何社交完美事物，皆不如纪律重要。事实上，纪律就像音乐的琴弦一样，使各部分得以联结在一起。
不过，这种纪律不应来自宗教层级节制组织，而应来自每个人担当“潜在僧侣”（potential priest）的观念。
他在其论述第二部中，作序表达类似片断自传的悲痛，即谓这次论战已使他暂时搁置长久以来一直想写的一部伟大著作，“那就是雅典人、罗马人或现代意大利人，及旧时希伯来人，以最伟大和精选的才智贡献给其国家的著作，而我想要取法于上，以基督徒的名义，希望提供一部杰作”。他说他已在选择这部著作的题材，但他希望这一部作品可以让他“描绘和述说……整部书的圣与善”，及“宗教上的神圣与高贵”。犹如已能预见，等到清教徒大革命容许他提笔完成这部著作，要费16年的光阴一般，他找了种种理由为其延搁自辩：
我并不引以为羞，要来和任何博学的读者约法三章，在几年以后我会偿还我今天欠下的文债，那部著作不是来自年轻一时的冲动或熏人的酒气，就像从那些俗不可耐的庸人笔下流出的废料或寄生文人的逐臭滥调一般；也非得自司命女神及其塞壬女妖的召唤；而是虔诚地向永恒的上帝祈求。他会增强我的言辞和知识，并在圣坛的圣火中，派遣其六翼天使，去接触和净化他喜欢的嘴唇。除此之外，还要加上勤苦及有选择地读书，稳定的观察，透视美好丰富的艺术和事物；直到这些都已相当圆满地完成，那么虽是由我来冒险，我也不拒绝去达成那么多人为了相信我的保证而产生学的那种期望。
